Quel est l’impact de la privation maternelle précoce sur les fonctions exécutives ?

Pour répondre à cette question, une équipe de chercheurs de l’ISC Marc-Jeannerod à Lyon a testé des macaques élevés par leurs pairs à différentes étapes de leur développement. Ils ont montré que la privation maternelle précoce a une incidence à long terme sur la mémoire de travail et le contrôle inhibiteur, deux fonctions importantes pour les apprentissages.

On le sait, les enfants élevés dans des conditions défavorables (négligence, violence…) ont du mal à réguler leurs émotions et présentent un risque accru de développer des troubles psychologiques à l’adolescence et parfois à l’âge adulte (Bick 2016, Colich 2020, Evans 2013, French 2016, Koss 2018, Pechtel 2011). En termes savants, on dit que la privation psychosociale entraîne une dérégulation émotionnelle. Mais qu’en est-il de l’impact de cette privation sur les fonctions exécutives, c’est-à-dire les processus cognitifs qui nous permettent de mémoriser, planifier, nous adapter à une situation nouvelle ? Des indices donnent à penser qu’ils ne sont pas négligeables. On sait par exemple que de nombreux troubles développementaux, comme les troubles de l’attention avec ou sans hyperactivité (TDAH), sont caractérisés par un déficit des fonctions exécutives. Mais les études sont peu nombreuses sur le sujet. Ce constat a poussé notre équipe de l’Institut des sciences cognitives Marc-Jeannerod de Lyon à étudier l’impact de la privation maternelle sur les fonctions exécutives chez des macaques rhésus dans une tâche cognitive (Massera 2023). Nous nous sommes intéressés à deux composantes des fonctions cognitives : la mémoire de travail, qui permet le stockage et la manipulation d’informations à court terme, et le contrôle inhibiteur, qui permet d’inhiber des réponses immédiates au profit de réponses plus élaborées issues d’un raisonnement. Ceci de façon longitudinale, c’est-à-dire à différentes étapes de leur développement, afin d’étudier l’impact à long terme de la privation maternelle. 

Pourquoi avoir choisi des macaques ? La plupart des résultats sur la régulation émotionnelle proviennent d’études réalisées sur des modèles animaux, notamment les primates non humains. Ce modèle permet en effet de surmonter les limitations de la recherche sur l’homme, telles qu’un environnement non contrôlé ou un temps de recherche trop long. Les macaques rhésus, en particulier, sont des modèles précieux pour comprendre les effets des expériences précoces défavorables. D’abord, parce que leur développement neural et leur organisation sociale sont similaires aux humains, tout en étant plus rapide, ce qui permet de réaliser des études sur une période plus courte. Ensuite, parce qu’ils offrent la possibilité d’explorer des données génétiques, comportementales et cérébrales. Chez les macaques, on a constaté que l’absence de lien avec la mère a un impact négatif tant sur le développement physique que sur le développement psychosocial du jeune. Ces conséquences sont comparables à celles d’une institutionnalisation précoce chez les humains et peuvent persister à l’âge adulte (Colich 2020, Evans 2013, Koss 2018, Nelson 2019, Pechtel 2011). Qu’en est-il sur le plan cognitif ?

Pour mener à bien notre recherche, nous avons constitué deux groupes de singes : le premier avec des sujets élevés par leur mère, le second avec des sujets élevés par leurs pairs. Nous les ont testés à deux stades de leur développement : à la jeune adolescence et à l’entrée dans la vie adulte. Pour étudier les fonctions exécutives, nous avons utilisé un dispositif classique, dit épreuve « A non-B », utilisée aussi avec les nourrissons. Son avantage : pouvoir tester les singes sans qu’ils aient ni à subir un long entraînement ni à sortir de leur enclos. L’installation est visible sur la figure 1. Un expérimentateur montre un petit morceau de pomme, le met dans un des deux puits, puis les referme. Un second expérimentateur masque ensuite la vue du singe pendant un laps de temps déterminé. Le singe doit ensuite trouver dans quel puit se trouve le morceau de pomme. L’expérience est répétée 25 fois au maximum par session, avec deux sessions à chaque âge. Plus le singe réussit le test, plus longtemps on masque sa vue. Autre règle : la pomme est placée dans le même puit tant que le singe n’a pas réussi le test deux fois de suite. Avant ce protocole, aucune étude n’avait observé l’impact de la privation psychosociale précoce chez les macaques adolescents en utilisant cette tâche. 

Qu’a-t-on pu conclure de ces expériences ? Nous pensions que les scores de bonnes réponses seraient meilleurs pour le groupe de macaques élevés par leur mère. Cette hypothèse a été confirmée par les résultats. Pour ce qui est de la mémoire de travail, les macaques élevés par leurs pairs ont plus de mal à se souvenir de l’endroit où la pomme a été cachée. Concernant le contrôle inhibiteur, représenté par l’historique de choix, ils ont aussi davantage tendance à répéter leur choix précédent de façon automatique. Ceci a été constaté également par le fait que les macaques élevés par leurs pairs répondaient plus rapidement que ceux de l’autre groupe. En outre, ces résultats se sont accentués en passant de l’adolescence à l’âge adulte. 

Les résultats obtenus sont ceux attendus et explicables par certaines hypothèses. En effet, ces trajectoires différentes pourraient s’expliquer par le fait qu’une privation psychosociale précoce impacterait des réseaux cérébraux spécifiques. Les animaux élevés par leurs pairs bénéficient d’une exposition précoce à des situations sociales complexes, ce qui favorise le développement accéléré du contrôle inhibiteur. Mais ensuite, si les animaux ne sont pas suffisamment stimulés socialement pendant cette période, leur capacité à développer pleinement le contrôle inhibiteur peut être compromise. Au contraire, le développement de la mémoire de travail peut être altéré à un stade précoce du développement sans amélioration puisqu’ils n’en ont pas la nécessité. En effet, le développement de la mémoire de travail requiert des ressources cognitives que les animaux ne privilégient pas au profit d’autres compétences jugées plus importantes pour leur intégration et la survie dans le groupe. Ceci montre un effet négatif prolongé et stable de la privation psychosociale précoce lors de la transition de l’adolescence à l’âge adulte. 

Ces résultats ouvrent des pistes pour la conception de traitements et d’interventions plus efficaces, notamment en mettant en lumière l’adolescence comme période charnière.

La privation psychosociale précoce a donc bien eu un effet négatif sur la performance. Et cela, à long terme, et plus précisément sur la mémoire de travail et le contrôle inhibiteur, composantes des fonctions exécutives. Mais, plus étonnamment, avec des chronologies de développement différentes. La privation psychosociale précoce est liée à une mauvaise mémoire de travail à l’adolescence et au début de l’âge adulte, mais à un contrôle inhibiteur plus faible au début de l’âge adulte uniquement. Ces résultats sont critiques pour la compréhension du développement cognitif dans le cas de privation psychosociale précoces. Ils ouvrent des pistes pour la conception de traitements et d’interventions plus efficaces, notamment en mettant en lumière l’adolescence comme période charnière. A la fois en termes de risque et de remédiation en raison de la forte plasticité cérébrale propre à cette période de la vie.

Bibliographie

• J. Bick, C. A. 3rd Nelson, Early Adverse Experiences and the Developing Brain. Neuropsychopharmacology :  official publication of the American College of Neuropsychopharmacology. 41 (1), 177–196 (2016).
• N. L. Colich, M. A. Sheridan, K. L. Humphreys, M. Wade, F. Tibu, C. A. 3rd Nelson, C. H. Zeanah, N. A. Fox, K.  A. McLaughlin, Heightened sensitivity to the caregiving environment during adolescence: implications for recovery following early-life adversity. Journal of Child Psychology and Psychiatry. (2020).
• G. W. Evans, P. Kim, Childhood poverty, chronic stress, self-regulation, and coping. Child Development Perspectives. 7 (1), 43–48 (2013).
• J. A. French, S. B. Carp, Early life Social Adversity and Developmental Processes in Nonhuman Primates.  Current opinion in behavioural sciences. 7, 40-46 (2016).
• K. J. Koss, M. R. Gunnar, Annual Research Review: Early adversity, the hypothalamic-pituitary-adrenocortical axis, and child psychopathology. Journal of Child Psychology and Psychiatry. 59 (4), 327-346 (2018).  
• Massera A, Bonaiuto JJ, Gautier-Martins M, Costa S, Rayson H, Ferrari PF. 2023 Longitudinal effects of early psychosocial deprivation on macaque executive function: Evidence from computational modelling. Proc. R. Soc. B 290: 20221993.
• C. A. 3rd Nelson, C. H. Zeanah, N. A. Fox, How early experience shapes human development: the case of psychosocial deprivation. Neural plasticity. (2019).  
• P. Pechtel, D. A. Pizzagalli, Effects of early life stress on cognitive and affective function: an integrated review of human literature. Psychopharmacology. 214 (1), 55–70 (2011).